Nakon što je na Univerzitetu u Michigenu počeo studirati novinarstvo, Miller je radio kao reporter i noćni urednik studentskih novina The Michigen Daily. U ovom periodu nastao je njegov prvi rad No Villaino. Poslije je promijenio studij, počeo studirati engleski jezik i dobio nagradu Avery Hopwood za No Villaina. Njegov prvi mentor bio je profesor Kenneth Rowe sa kojim je Miller zadržao jake veze tokom cijelog života.

Miller je diplomirao 1938.godine, nakon čega se pridružio agenciji Federal Theater Project, osnovanoj u doba New Deal-a sa zadatkom da osigura posao kazališnim radnicima. Nakon što je 1939.godine ova agencija zatvorena zbog straha Kongresa od upliva komunističkih ideja, Miller počinje sa radom na Brooklyn Navy Yard-u (luka u Brooklynu), pišući radio drame od kojih su neke emitirane na CBS-u.

1940. se vjenčao sa svojom djevojkom iz koledža, Mary Slattery. Par je imao dvoje djece, Jane i Roberta. Robert, je bio producent filma Vještice iz Salema iz 1996.godine.

1940. godine, Miller je napisao  kazališni komad The Man Who Had All the Luck, koji je izveden u New Jerseyu iste godine te dobio nacionalnu nagradu (Theatre Guild's National Award). Ipak, predstava je skinuta sa programa nakon samo četiri izvođenja.1946. godine, Millerova je predstava Svi moji sinovi (All My Sons), koju je započeo sa pisanjem 1941., bila pravi broadwayskih uspjeh sa kojom je dobio svoju prvu Tony nagradu za najboljeg autora i koja ga je konačno etablirala kao dramskog pisca.

1948. napisao je Smrt trgovačkog putnika koji se danas smatra klasičnim djelom svjetskog teatra. Djelo je svoju kazališnu premijeru imalo 1949. godine u režiji Elia Kazana. Pokupilo je hvalospjeve kritike, osvojivši, između ostaloga, Tony nagradu za najboljeg autora te Pulitzerovu nagradu za dramu. Predstava je odigrana 742 puta.

Miller i Kazan, iako prijatelji, razišli su se nakon što je Kazan svjedočio pred Odborom za protiv američko djelovanje (odbor je imao prvenstveni cilj da se bori protiv simpatizera komunistočkog pokreta među umjetnicima) u kojem je optužio nekolicinu kazališnih radnika da su pripadnici Komunističke partija. Kroz djelo Vještice iz Salema, Miller je uporedio rad ovog Odbora sa lovom na vještice. Vještice iz Salema, premijerno prikazane 1953. godine, predstavljaju najizvođenije djelo Arthura Millera po kojem je napisana i opera, za koju je Robert Ward dobio Pulitzerovu nagradu za muziku 1962. godine. Nedugo nakon premijere Vještica iz Salema, Odbor za protiv američko djelovanje odbilo je Milleru dati putovnicu i time ga spriječilo da prisustvuje premijeri drame u Londonu 1954. godine.

U junu 1956., Miller je napustio prvu suprugu Mary Slattery i vjenčao se sa Marilyn Monroe sa kojom se prvi put sreo u 1951.i sa kojom je od tada bios njom  u stalnom kontaktu. Monroe je igrala glavnu ulogu u filmu Neprilagođeni (The Misfits) nastalom prema Millerovom scenariju. No film je bio apsolutni promašaj. Nekoliko mjeseci prije premijere, 1961., par se razveo a devetnaest mjeseci kasnije, Monroe je pronađena mrtva u svojoj kući .

1962.Miller se vjenčao sa fotografkinjom Inge Morath sa kojom je imao dvoje djece: kćerku Rebbecu i sina Daniela rođenog sa Downovim sindromom. Daniel je kasnije smješten u specijalnu ustanovu, a na Millerovo insitiranje, isključen je iz njegovog privatnog života. Par je ostao zajedno sve do Ingine smrti 2002. Millerov zet, Daniel Day-Lewis, često je posjećivao Daniela te je kasnije uspio nagovoriti Millera da konačno posjeti svog odraslog sina.


Kasnija karijera

1964.Miller je napisao kazališni komad After The Fall, kao duboko osobni pogled na brak sa Monroe. Izuzetnu popularnost izazvala je činjenica da je Marilyn Monroe prikazana kroz lik Maggie.
1965.izabran je za prvog američkog predsjednika Međunarodnog PEN Centra, na čijem je čelu ostao četiri godine.U ovom periodu Miller je napisao poznatu obiteljsku dramu The Price koja slovi za njegovo najuspješnije djelo nakon Smrti trgovačkog putnika.
1969., Millerova djela su zabranjena u Sovjetskom Savezu zbog učešća u kampanji za oslobađanje disidentskih pisaca. Tokom '70-tih, Miller je proveo mnogo vremena eksperimentirajući sa teatarskim prikazima. Međutim oba njegova poznata rada, komedija The Creation of the World and Other Business te muzička adaptacija drame Up from Paradise, doživjela su komercijalni debakl i hladan prijem kritike.[11][12]
1983., Miller putuje u Kinu kako bi producirao i režirao Smrt trgovačkog putnika u Narodnom kazalištu u Pekingu. Predstava je doživjela veliki uspjeh u Kinite 1984. objavljuje knjigu o svom kineskom iskustvu pod nazivom Trgovački putnik u Pekingu. 1987.objavljeno je njegovo autobiografsko djelo Timebends u kojem je Miller progovorio o do tada nepoznatim detaljima iz života sa Marilyn Monoroe.Tokom ranih '90-tih, Miller je napisao tri kazališna komada: The Ride Down Mt.Mogan (1991), Tha Last Yankee (1992) i Broken Glass (1994).
Millerova spisateljska karijera trajala je gotovo sedam desetljeća i u momentu smrtu Miller je smatran za jednog od najvećih dramskih pisaca 20.vijeka .Nakon smrti, počast su mu odali mnogi glumci, reditelji i producent i nazvavši ga posljednjim velikim praktičarem američke pozornice.
Christopher Bigsby napisao je knjigu Arthur Miller: The Definitive Biography, zasnovanu na kutijama materijala kojeg mu je predao Miller neposredno prije smrti, 2005.godine. Knjiga je objavljena 2008. a imala je cilj otkriti neobjavljene radove u kojima Miller napada nepravde američkog rasizma mnogo prije nego je to učino pokret za građanska prava.

Najpoznatije drame Arthura Millera:

• Svi moji sinovi (All My Sons)(1947)
• Smrt trgovačkog putnika (Death of a Salesman) (1949)
• Vještice iz Salema (The Crucible)(1953)
• Pogled s mosta (A View from the Bridge)(1955)
• Poslije pada (After the Fall)(1964)